구전으로 587년(진평왕 9)에 세워졌다고 전해진다.
더불어 신라의 마지막 공주인 덕주공주(德周公主)가 마의태자(麻衣太子) 일행과 이곳에 들렀을 때 이 절을 세워 절 이름을 덕주사라 하고,
골짜기 이름을 덕주골이라고 하였다는 전설도 전해지고 있다. 그러나 정확한 역사적 자료가 남아있지 않아 창건자와 창건연대는 미상이다.
그때 지은 사찰은 보물 제406호인 덕주사마애불 앞에 세워졌었는데, 6 ·25전쟁 때 훼손되었다.
현재의 건물은 원래의 사지에서 1.7km쯤 떨어진 곳에 1970년에 중창된 것이다.